Noites Brancas conta quatro noites e uma manhã na vida de um homem de vinte e seis anos, sem nome, que vive sozinho em São Petersburgo e de devaneio: ele encontra no cais de um canal uma moça que chora, Nástienka, apaixona-se por ela contra a condição que ela impôs, é aceito por algumas horas e a perde quando volta o homem que ela esperava havia um ano.
Na Primeira Noite, no começo do verão, a cidade parte para as casas de campo e o Sonhador se sente abandonado por gente que nem o conhece. Voltando para casa depois das dez, livra uma moça de um bêbado com a bengala que leva na mão, pede para revê-la e ouve a condição: que ele não se apaixone. Na Segunda Noite, faz o retrato do sonhador de Petersburgo, que vive grudado ao seu canto como um caracol, e ela conta a sua história: órfã, presa ao vestido da avó cega por um alfinete, apaixonou-se pelo inquilino do mezanino, que partiu para Moscou prometendo voltar. O ano passou, ele está na cidade há três dias e não apareceu, e o Sonhador leva aos conhecidos dela, que a farão chegar ao inquilino, uma carta que ela já tinha escrita.
Na Terceira Noite, ela espera feliz e diz que gosta do Sonhador porque ele não se apaixonou. Na Quarta, sem resposta, ela chora; ele declara o amor, ela se pergunta se o seu amor pelo outro não foi ilusão da imaginação e lhe oferece a mão. Enquanto fazem planos, um moço passa e a chama pelo nome: é o inquilino. Ela corre para ele, volta para beijar o Sonhador e vai embora com o outro.
Na Manhã, chega uma carta dela anunciando o casamento e pedindo que ele seja para sempre amigo e irmão dela. O Sonhador se vê sozinho no mesmo quarto dali a quinze anos, abençoa Nástienka pelo minuto de felicidade que ela lhe deu e termina perguntando se um minuto assim é pouco para uma vida inteira.