Livros I a VI
Depois da queda de Troia, no mundo mítico do Mediterrâneo antigo, o príncipe troiano Enéias lidera os sobreviventes que escaparam da cidade destruída pelos gregos. Um destino anunciado pelos deuses os manda fundar uma nova pátria na Itália, e a deusa Juno, que odeia os troianos, faz tudo para impedi-los. É essa disputa entre o destino e a ira de uma deusa que move a história.
Sete anos depois da fuga, a frota navega da Sicília rumo à Itália quando Juno suborna Éolo, o rei dos ventos, e uma tempestade dispersa os navios. Netuno acalma o mar, e sete naus chegam à costa da Líbia. No Olimpo, Júpiter consola Vênus, mãe de Enéias, com a profecia de que ele fundará uma cidade no Lácio, de que o filho Ascânio reinará depois dele e de que da sua linhagem nascerá Roma, com um império sem limite de tempo nem de espaço. Em Cartago, a cidade que a rainha Dido, fugida de Tiro, constrói no norte da África, Enéias é recebido com hospitalidade, e Vênus manda Cupido, disfarçado de Ascânio, acender em Dido a paixão por ele. No banquete, a rainha lhe pede que conte a sua história.
Nos Livros II e III quem narra é o próprio Enéias. Ele conta a última noite de Troia: o cavalo de madeira que os gregos fingem deixar como oferenda, o grego Sinon que convence os troianos a levá-lo para dentro dos muros, as serpentes que matam o sacerdote Laocoonte quando ele desconfia, os guerreiros que saem do ventre do cavalo à noite e abrem as portas. Enéias vê morrer o rei Príamo, é impedido por Vênus de matar Helena e foge com o pai nos ombros, o filho pela mão e os deuses da casa. No caminho perde a mulher, Creúsa, e a sombra dela lhe anuncia um longo exílio. No Livro III ele relata os sete anos de errância: um oráculo mal entendido leva os troianos a Creta, de onde uma peste os expulsa, as Hárpias profetizam que só cercarão de muros a cidade quando a fome os fizer roer as próprias mesas, o grupo escapa por pouco do ciclope Polifemo, e em Drépano, na Sicília, Anquises morre.
O Livro IV volta a Cartago. Dido, tomada pelo amor, e Enéias se abrigam na mesma gruta durante uma tempestade na caçada, e ela chama de casamento o que viveu. Júpiter manda Mercúrio lembrar a Enéias a missão, e ele prepara a partida em silêncio. Dido o enfrenta, ele responde que parte por ordem dos deuses, e ela o amaldiçoa. Dido manda erguer uma pira com as coisas dele; quando as naus saem, amaldiçoa Enéias, pede que dos seus ossos nasça um vingador, deita-se sobre a espada que ele deixou e morre.
No Livro V os troianos veem de longe o clarão da pira e desviam para a Sicília, onde celebram com jogos o aniversário da morte de Anquises. Incitadas por Juno, as mulheres incendeiam os navios, e quatro se perdem. Na viagem seguinte, o piloto Palinuro cai no mar enquanto dorme. No Livro VI, em Cumas, a Sibila guia Enéias, que colhe um ramo de ouro, e os dois descem ao mundo dos mortos. Ele encontra Dido, que lhe volta as costas, e no Elísio o pai Anquises lhe mostra as almas dos romanos futuros, de Rômulo a Augusto, e lhe resume a missão de Roma: governar os povos, poupar os submetidos e abater os soberbos.
Livros VII a XII
No Livro VII os troianos chegam à foz do Tibre, no Lácio. O rei Latino acolhe Enéias porque um oráculo lhe disse que a filha Lavínia se casaria com um estrangeiro, mas a rainha Amata quer casá-la com Turno, jovem chefe dos rútulos. Juno envia a Fúria Alecto, que enlouquece Amata e Turno, e um cervo ferido por Ascânio provoca as primeiras mortes. Latino se recusa a abrir as portas da Guerra, e a própria Juno as empurra. A Itália inteira se arma, e a lista dos aliados de Turno termina em Camila, a rainha guerreira dos volscos.
No Livro VIII Enéias sobe o Tibre e firma aliança com o rei árcade Evandro, que governa uma vila pobre onde um dia ficará Roma, e que lhe confia o filho Palante e uma tropa de cavaleiros. Vênus pede armas para o filho ao marido Vulcano, que grava no escudo a história futura de Roma, até a batalha de Ácio e o triunfo de Augusto. No Livro IX, com Enéias ausente, Turno cerca o acampamento troiano e quase queima as naus, que se soltam e viram ninfas do mar. Niso e Euríalo, dois jovens amigos, tentam atravessar as linhas inimigas para avisar Enéias e morrem na tentativa. Turno chega a entrar no acampamento, mas é repelido e foge pelo rio.
No Livro X os deuses discutem e Júpiter se recusa a tomar partido. Palante morre pela mão de Turno, que lhe arranca o talim como troféu, e Enéias, tomado de fúria, mata sem poupar ninguém, até Mezêncio, o rei etrusco que desprezava os deuses, e o filho dele, Lauso. No Livro XI Enéias envia o corpo de Palante ao pai, aceita uma trégua para enterrar os mortos, e os latinos se dividem entre pedir paz e seguir Turno. Camila luta à frente da cavalaria e é morta por Aruns, e Diana manda vingá-la.
No Livro XII Turno exige um duelo com Enéias, e os dois lados juram um pacto que se desfaz no mesmo dia, por uma manobra de Juturna, a irmã de Turno. Enéias é ferido por uma flecha e curado por Vênus. Amata, que julga Turno morto, se enforca. Júpiter pesa o destino dos dois, a espada de Turno se parte contra as armas de Vulcano e, depois da perseguição, Juno desiste de resistir e obtém que os latinos conservem o nome e a língua. Derrubado por uma lança, Turno pede que o poupem ou devolvam o corpo ao pai. Enéias hesita, até ver no ombro do vencido o talim de Palante, e o mata, e a vida de Turno foge com um gemido, indignada, para as sombras.